蜂群中工蜂合作与冲突

摘要：蜜蜂是一种典型的社会性昆虫。在蜂群中，人们看到的是蜂群中工蜂之间相互合作的一面，但大量研究表明：蜂群中工蜂之间在合作时又存在冲突。主要介绍国外有关蜂群中工蜂合作与冲突方面的最新研究进展。

关键词：蜂群；工蜂；合作；冲突

蜂群由蜂王、工蜂和雄蜂(季节性出现)三型蜂组成，蜜蜂个体数量从数干只至数万只。蜂群中工蜂之间既有合作，又存在冲突。

1 蜂群中工蜂合作

单个蜜蜂是一个单独生物体，生物体由若干细胞组成，显然蜂群是由很多单独生物体(蜜蜂)组成的“多细胞生物体”，这种“生物体”被称为“超生物体”。

1.1 蜂群内工蜂合作的起源

19世纪达尔文进化论的诞生是生物学史上的一件大事，达尔文在写《物种起源》这部经典著作时，无法用个体选择来解释工蜂如何进化成不育型，最后他认为在社会性昆虫中自然选择的单位已不是个体而是群体。虽然当时达尔文没能给这种社会性进化现象更详细的解释，但对后来的研究者提供了自然群体选择的方向。

目前解释形成工蜂不育型的社会性进化理论主要包括亲属选择理论、父母控制理论和群体互惠理论。

1.1.1 亲属选择理论

由于蜜蜂具有单双倍体性决定机制(即在一般情况下，蜂王和工蜂是双倍体，雄蜂是单倍体)，加上蜂王多雄交配特性，按亲缘关系指数可知：在同一亚家庭中，工蜂与其全同胞工蜂的亲缘关系指数为0.75，而工蜂与其自己生殖的后代(雄蜂)的亲缘关系指数只为0.5。工蜂为了自身基因最大程度传递，很可能利用蜂王来生殖自己的全同胞姐妹，而自己则进化成不育型。

1.1.2 父母控制理论

父母为了集中精力生殖以提高自己的适合度，控制子代的营养、环境等，使工蜂发育成不育型，从而帮助群体取食、防卫等。

1.1.3 群体互惠理论

无亲缘关系的个体为了共同防止天敌、提高适应环境的能力和采集食物的效率等而集体筑巢，最后进化到有不育型的社会性。

虽然以上三种理论各有依据，但持第一理论观点的最普遍。另外，以上三种理论并非相互排斥，可能同时动作。

1.2 蜂群内工螃合作意义

工蜂不育型的进化，为蜂群内工蜂合作提供了基础。蜂群内工蜂合作至少在蜂群内的温度调节、群体防御、合作采集、筑巢、自然分蜂和相互饲喂等方面都有特别的意义。

2 蜂群中工蜂冲突

从表面上看，蜂群内各个体各行其职，是一个非常合作与协调的整体。事实上，在蜂群内工蜂合作的同时，蜂群内工蜂之间也存在利益与行为的冲突。主要原因是蜂王多雄交配特性，使蜂群由许多“同母异父”的亚家庭组成，家庭内工蜂亲缘关系指数(0.75)远大于家庭间工蜂亲缘关系指数(0.25～0.50)。从遗传角度来看，为了各自基因最大程度得到繁衍，各个亚家庭的成员都会努力去复制自己基因，这样必然引起群内亚家庭间的利益冲突。正是由于蜂王多雄交配特性，产生了工蜂行为遗传多样性。

蜂群内亚家庭间的利益冲突可以从亲属辨认、亲属优惠和工蜂监督三方面得到验证。

2.1 蜂群中工蜂亲属辨认

工蜂亲属辨认是指工蜂能够识别与自己有血缘关系的其他个体。大量研究表明工蜂具有辨认自己亲属的能力。工蜂亲属辨认包括工蜂对群外工蜂的辨认、工蜂对蜂王的辨认及工蜂对群内全同胞姐妹和半同胞姐妹的辨认等几个方面。

2.1.1 工蜂对群外工蜂的辨认

熟悉蜜蜂的人都知道，巢门守卫工蜂能通过气味辨别出同群工蜂与外群工蜂。1983年Breed等人为地诱入同群的工蜂与外群的工蜂，结果表明：工蜂能辨认出同群工蜂与外群工蜂；1985年Breed等把许多来自不同蜂群刚羽化的工蜂组成实验蜂群，然后把原来每群中姐妹工蜂或非姐妹工蜂介绍到实验蜂群中，观察工蜂行为变化，结果发现：虽然工蜂对姐妹工蜂或非姐妹工蜂的攻击行为差异不显著，但工蜂对姐妹工蜂饲喂行为比非姐妹工蜂次数更多；1988年Breed等把0～5日龄工蜂诱人有或没有亲属关系的蜂群中时，刚羽化的工蜂都会被接受。5日龄工蜂以后工蜂介入蜂群中，其接受与否与亲属关系相关。

工蜂对群外工蜂的辨认机理目前还不是很清楚，可能与巢脾气味相关，每群巢脾气味具有独特遗传特性，这种独特遗传特性可能通过“群味”来体现，并且这种“群味”不会因环境改变而改变。

2.1.2 工蜂对蜂王的辨认

当蜂王错入他群时，往往会受到其他蜂群中工蜂攻击。工蜂能辨认同群蜂王和非同群的蜂王。工蜂可能是依靠辨认不同蜂王背板内腺体分泌的信息素差异，而达到辨认同群蜂王目的。全同胞姐妹蜂王互换，成功率达35％；具有一定血缘关系的蜂王互换，成功率为12％；没有血缘关系的蜂王互换，成功率为0。但经过二氧化碳麻醉蜂王，可以使工蜂接受没有血缘关系的蜂王。

2.1.3 工蜂对群内全同胞姐妹和半同胞姐妹的辨认

当用不同体色品种的雄蜂******给蜂王进行人工授精时，可以通过工蜂体色来区分不同亚家庭工蜂，研究发现工蜂可辨别全同胞姐妹和半同胞姐妹；当把单个工蜂分开饲养，然后混合在一起，工蜂仍然可区分全同胞姐妹和半同胞姐妹。

工蜂对群内全同胞姐妹和半同胞姐妹的辨认是依据不同化学气味来辨认自己的亲属。因为气味是受遗传控制，因此亲缘关系越近的工蜂，气味越相似。但也有研究者认为：工蜂辨认亲属能力可能与工蜂表皮蜡有关，但工蜂表皮蜡的化学成分随工蜂日龄变化而改变，这就给工蜂利用表皮蜡作为辨认自己的亲属几乎成为不可能。

2.2 蜂群中工蜂亲属优惠

工蜂亲属优惠是指工蜂给予亲缘关系指数高的亲属某些特别“利益”或特殊“优惠”，使得亲缘关系指数高的亲属基因得到最多复制。在蜂群中，由于蜂王的多雄交配特性，加上蜂王使用交配雄蜂的******呈随机分布，因此多雄交配蜂王的蜂群一定是由许多同母异父的亚家庭组成，这样也就使得蜂群中不同个体间亲缘关系指数变得复杂了许多。群内工蜂与工蜂之间的亲缘指数r＝0.25＋0.5／n，其中n为蜂王交配的雄蜂只数；群内工蜂与雄蜂之间的亲缘指数r＝0.25。

在多雄交配蜂王的蜂群中，蜂王与她的后代(不管是工蜂，或是雄蜂)之间亲缘关系指数都是0.5；蜂群中全同胞工蜂之间亲缘关系指数(0.75)高于工蜂自己生育后代的亲缘关系指数(0.5)。因此许多人认为：工蜂有可能把蜂王当作产卵机器，为其生育同胞姐妹。

由于r全同胞姐妹＞r半同胞姐妹＞r同胞兄妹这种特殊的血缘关系，从理论上看必然形成以下亲属优惠结果：工蜂优先哺育其全同胞姐妹；工蜂在选择全同胞姐妹和半同胞姐妹时，工蜂有可能清除其半同胞姐妹；工蜂在选择同胞姐妹和同胞兄弟时，有可能先清除其同胞兄弟。

大量研究表明：蜂群中可能存在工蜂亲属优惠行为，主要包括工蜂培育蜂王优惠行为和工蜂饲喂优惠行为二个方面。

2.2.1 工蜂培育蜂王优急行为

当蜂群要培育蜂王时，工蜂面临选择有不同亲缘关系指数(比如0.75，0.50和0.25)的卵和幼虫育王。当不同品系选择育王时，工蜂会选择自己品系的卵或幼虫育王。比如用欧洲黑蜂和卡尼鄂拉蜂做交换哺育蜂王实验，发现工蜂会选择自己品系的卵或幼虫育王。

1984年，Page等用1只雄蜂的精液给血缘关系较远的蜂王进行人工授精，以便培育出全同胞姐妹工蜂，然后用本群幼虫和其他群内的日龄相近幼虫一起育王，发现工蜂显著用全同胞姐妹幼虫培育蜂王，61.7％的蜂王是用全同胞姐妹幼虫培育的。

1986年，Noonan用不同颜色品系雄蜂精液对蜂王进行人工授精，形成2个不同体色的亚家庭工蜂，发现工蜂会优先用自己相近的幼虫来培育蜂王。

无王群中，工蜂在急造王台时，没有表现优惠行为，但在有王群中，工蜂具有以自己亲缘关系更近幼虫来培育蜂王和饲喂刚羽化出房处女蜂王。

2.2.2 工蜂饲喂优惠行为

Noonan 等用2种不同体色雄蜂精液给1只蜂王进行人工授精，建立含有2个亚家庭的蜂群，结果表明：当工蜂面临有全同胞姐妹幼虫和半同胞姐妹幼虫选择饲喂时，工蜂会倾向饲喂全同胞姐妹幼虫。

2.3 蜂群中工蜂监督

工蜂监督是指工蜂通过某种行为或机制来限制其他工蜂产卵。大量研究表明：西方蜜蜂、东方蜜蜂、小蜜蜂(Apis florae)、黄蜂(Vespula vulgaris)都存在工蜂监督现象。

工蜂为什么要进行工蜂产卵相互监督，可以从亲缘关系指数来解释。工蜂与自己儿子(雄蜂)的亲缘关系指数(r＝0.5)比工蜂与蜂王的儿子(工蜂的兄弟——雄蜂)亲缘关系指数(r＝0.25)要大。显然就单个工蜂来说，在蜂群培育雄蜂时，工蜂更愿意自己产卵来培育雄蜂。但事实上，蜂群中有成千上万只工蜂，工蜂与其外甥(其它工蜂之子)的亲缘关系指数r＝0.125＋0.25／n，其中n为蜂王交配的雄蜂只数。若蜂王是与单只雄蜂交配，工蜂与其外甥(其他工蜂之子)的亲缘关系指数(r＝0.375)仍然要比工蜂与蜂王的儿子(工蜂的兄弟－雄蜂)亲缘关系指数(r＝0.25)更高；若蜂王是与2只雄蜂交配，工蜂与其外甥(其他工蜂之子)的亲缘关系指数(r＝0.25)和工蜂与蜂王的儿子(工蜂的兄弟－雄蜂)亲缘关系指数(r＝0.25)相等；若蜂王是与3只以上雄蜂交配，工蜂与其外甥(其他工蜂之子)的亲缘关系指数(r＝0.125＋0.25／n)要比工蜂与蜂王的儿子(工蜂的兄弟－雄蜂)亲缘关系指数(r＝0.25)更低。但在自然状态下，蜂王往往与6～17只雄蜂交配，蜂王的多雄交配特性，有利于减少蜂王和工蜂在决定性比中冲突，使蜂群更稳定。因此在自然交配的蜂群中，工蜂更愿意蜂王产的末受精卵来培育雄蜂，工蜂之间相互监督，不让其他工蜂产卵。这种工蜂产卵相互监督，降低了蜂群中工蜂“个体生殖”。工蜂产卵相互监督也是蜂群克服“个体自私主义”的最好例子。

1989年，Ratnieks 等把工蜂产的未受精卵和蜂王产的未受精卵都移人有王群中，98％～99％工蜂产的未受精卵被工蜂监督清除，而蜂王产的未受精卵只有37％～61％被工蜂监督清除，显著低于前者。在移入1 h内，约有50％工蜂产的未受精卵被移除，在移入6h内，有90％工蜂产的未受精卵被移除。两种卵人工孵化率非常接近。这一结果支持了工蜂监督的假说。这表明蜂王产的未受精卵可能带有特殊标记信息素。

1993年，Ratnieks 在有王的意大利蜂群中，用隔王板把蜂王控制在巢箱中，继箱中放入幼虫脾和空的雄蜂脾。然后每天检查雄蜂脾中是否有卵，若有卵，推测为工蜂产的卵。大约16000个雄蜂巢房中有1个卵，85％的卵第l天被清除，其中只有2％的卵能孵化。解剖10000只工蜂，只有1只工蜂卵巢得到完全发育，这就显示在有王群中，工蜂产卵和工蜂监督都存在。

1999年，Moritz 等发现在海角蜜蜂中，工蜂能产单倍体雄蜂卵，同时也能通过产单性生殖二倍体工蜂，由于单性生殖二倍体工蜂的亲缘关系指数升高，使蜂群内工蜂监督效率显著降低，应用微卫星DNA分析表明：在有王的海角蜜蜂群中，雄蜂有来自工蜂产的后代。随后有大量研究表明：海角蜜蜂的工蜂产的卵可以成功避开工蜂监督。

2001年，Foster 等应用微卫星DNA分析了9群中120只雄性个体，没发现是工蜂后代。蜂群中虽然有4％工蜂卵巢得到发育，工蜂很可能在巢房中产了卵，但由于工蜂监督作用，工蜂快速清除工蜂产的卵。Foster等认为：这是蜂群节约能量的一项非常有效的方法，因为若等工蜂产的卵到发育幼虫或蛹期再来清除，显然会浪费蜂群中宝贵食物资源。

2001年，Halling 等发现小蜜蜂也存在高度工蜂监督。分析4群中的雄蜂发现，全部来自蜂王产的卵发育而成，并且群内工蜂卵巢都没有得到发育。

2001年，Oldroyd 等研究表明：在东方蜜蜂中，工蜂卵巢发育比例比较高。当蜂群中有蜂王和子脾时，1％～5％工蜂卵巢中有卵。当蜂群失王后，工蜂的卵巢得到进一步发育，大约4天后，15％工蜂卵巢中有卵；大约6天后，40％工蜂卵巢中有卵，与西方蜜蜂相，东方蜜蜂更能轻度忍耐工蜂产卵行为。然而从4群有蜂王的东方蜜蜂群中取652只雄蜂蛹，经微卫星DNA分析，没有发现是由工蜂产的卵发育而成的，这说明东方蜜蜂也存在高度工蜂监督。

2004年，Chaline 等认为在有王的西方蜜蜂群中，工蜂能通过监督行为清除其它工蜂产的卵，从而阻止了群内的工蜂繁殖。而在无王群中，工蜂监督行为不存在，12.6％工蜂的卵巢得到充分发育且能产卵，这些卵能孵化成雄蜂。

2005年，Beekman 等认为工蜂监督是社会性昆虫阻止其他姐妹工蜂繁殖一种现象，工蜂吃掉其他工蜂产的卵。同时他们用实验证明了工蜂产的未受精卵和蜂王产的未受精卵具有一样的孵化率。反驳了仅仅是因为工蜂产的卵孵化率很低，造成蜂群内没有或极少有工蜂产的卵发育雄蜂的观点。

2005年，Wenseleers 等认为工蜂相互监督对社会性昆虫维持群体秩序有序和协调是非常重要的，以便保证蜂王繁殖的重要地位。当蜂王与多只雄蜂交配时，工蜂与蜂王产的雄蜂亲缘关系指数比工蜂与其它工蜂产的雄蜂亲缘关系更高，因此工蜂在选择培育雄蜂时，更愿意培育蜂王产的雄蜂，同时通过工蜂监督行为清除其它工蜂产的卵。

工蜂要进行工蜂产卵监督行为，工蜂显然必须能辨别出蜂王产的未受精卵与工蜂产的未受精卵。Ratnieks发现工蜂能准确地判别未受精卵的来源，并能在24 h内除去99％工蜂产的未受精卵。工蜂是如何辨别出蜂王产的未受精卵与工蜂产的未受精卵，目前有二种学术观点，一是蜂王产的未受精卵可能带有标记信息素，而工蜂产的未受精卵却没有这种标记的信息素；二是认为蜂王产的未受精卵与工蜂产的未受精卵表面形态结构不同。

1995年 Ratnieks 把工蜂产的未受精卵和蜂王产的未受精卵都移入蜂群空雄蜂巢房中，经过用蜂王碱腺浸泡的酒精处理工蜂产的末受精卵，并与没有经处理过工蜂产的未受精卵相比，前者显著被工蜂监督清除率更低。但随着浸泡蜂王碱腺酒精稀释，工蜂产的未受精卵被工蜂监督清除率逐渐增高，最后无任何保护效果。蜂王产的末受精卵被工蜂监督清除率明显比工蜂产的未受精卵低。但当把蜂王产的未受精卵用甲醇或乙醇快速浸泡后，被工蜂监督清除率明显提高，其中原因可能有二个，一是蜂王产的未受精卵表面的标记信息素被洗脱，二是蜂王产的未受精卵在浸泡过程中受伤引起工蜂清除。实验明显支持了蜂王产的未受精卵带有标记信息素的观点。

2003年，Katzav-Gozansky 等利用扫描电子显微镜研究了意大利蜜蜂蜂王产的受精卵和未受精卵以及工蜂产的未受精卵超微结构，结果表明：3种卵的结构极为相似，仅有微小的差别。他们认为工蜂不可能利用卵的形态差异来区分蜂王产的未受精卵和工蜂产的未受精卵。他们也详细比较了这3种卵表面化学成分的差异，发现蜂王产的卵比工蜂产的卵更富含烯烃类化合物和乙基醋酸酪。

2004年，Beekman 等比较了交配蜂王产的未受精卵与未交配处女蜂王产的未受精卵两者接受率结果表明：两者差异不显著。这就说明，蜂王交配与否不是卵标记激素原因。

但到目前为止，蜂王产卵的标记信息素还没有完全确定。若准确找到蜂王产卵的标记信息素，工蜂产卵相互监督机理将会迎刃而解。

参考文献（略）

引自《蜜蜂杂志》2007（8）

江西农业大学蜜蜂研究所 曾志将 黄康